Clay Jannon est un diplômé universitaire récemment au chômage. Il accepte un emploi de nuit dans une mystérieuse librairie appelée la librairie ouverte 24 heures sur 24 de M. Penumbra. Il doit enregistrer les allées et venues de tous les clients et a reçu pour instruction de ne consulter aucun des livres. À la demande de son ami Mat, Clay regarde dans les livres et apprend qu’ils sont écrits dans une sorte de code. Il développe un modèle 3D de la librairie, qui contient l’inventaire. Il rencontre Kat, une nouvelle venue chez Google, et ils se lient autour du modèle et commencent à sortir ensemble.
Clay résout par inadvertance ce qui est connu dans le puzzle du fondateur – le premier obstacle qu’un novice doit surmonter si la communauté de la Colonne vertébrale ininterrompue. Penumbra, le propriétaire excentrique de la librairie, est étonnamment heureux que Clay ait consulté les livres et résolu si rapidement l’énigme du fondateur. Lorsque Penumbra apprend que Clay a résolu l’énigme à l’aide d’un ordinateur, il se précipite pour rencontrer Corvina, la première lectrice de la communauté, et plaide en faveur de l’utilisation des ordinateurs pour décoder le mystère du codex vitae de Manutius, que la communauté que l’on essaie de résoudre depuis 500 ans. Corvina refuse, affirmant avec insistance que l’utilisation de la technologie moderne annulera le résultat de la résolution du livre, car on pense que c’est la clé pour atteindre l’immortalité.
Pas facilement dissuadés, Penumbra, Clay, Kat et le meilleur ami de Clay, Neel, embarquent pour résoudre l’énigme. Kat fait appel à Google et Clay se faufile dans la salle de lecture, une bibliothèque souterraine secrète où est conservé le codex vitae de Manutius. Il scanne les pages du Manutius et scanne également le codex vitae de Penumbra. Il est presque découvert, mais sauvé de la découverte par Edgar Deckle. Avec les scans des pages saisies dans l’ordinateur, Kat commence le Grand Décryptage. À sa grande humiliation, le décodage échoue et sa relation avec Clay s’estompe.
Penumbra, également humiliée, a disparu. Clay essaie de le retrouver en vain. Lorsqu’il contacte enfin Deckle, Deckle explique que même s’il sait où se trouve Penumbra, il ne le dira pas à Clay jusqu’à ce que Clay soit capable de localiser les poinçons Gerritszoon originaux qui ont été volés et disparus des années plus tôt. Avec l’aide d’Oliver, l’autre commis de librairie, et de l’amie d’Oliver, Tabitha, Clay parvient à déterminer où les coups de poing ont pu aboutir. Il se rend seul au Nevada pour récupérer les punchs dans une installation de stockage hors site dans le dessert. Alors qu’il retourne à San Francisco, il remarque quelque chose dans la version audio de son livre préféré : The Dragon-Song Chronicles. Il apprend que Moffat, l’auteur, était membre de la bourse et a publié son codex vitae comme troisième volume des Chroniques. Clay découvre un indice qui l’amènera à trouver comment déchiffrer le code. Clay décode le Manutius codex vitae et le présente à ses amis et à la communauté.
Penumbra sort se cacher. Clay révèle que le codex vitae ne contient pas la clé de l’immortalité, mais révèle plutôt que l’amitié est le véritable cadeau. Corvina est démis de ses fonctions de premier lecteur et Deckle prend sa place. Clay et Kat ravivent leur relation et Clay et Penumbra se lancent dans une nouvelle entreprise.