Children of Dune conclut l’histoire en trois livres de la vie de Paul-Muad’Dib Atreides. Son jeune fils étonnant, Leto II, aidé par sa fille jumelle Ghanima, surpasse Paul pour trouver l’équilibre intérieur et l’unité de temps et d’espace nécessaires pour conduire l’humanité sur un chemin d’or de 4 000 ans de paix et de prospérité. La sœur de Paul, Alia, exposée au mélange d’épices avant sa naissance, succombe à la possession qu’elle combat depuis longtemps, mais que les jumeaux canalisent adéquatement.
Stilgar se sent responsable des jumeaux de 9 ans de Paul-Muad’Dib Atreides qui découvrent les pouvoirs de leur père en eux-mêmes. Ils se préparent à lancer un « Golden Path ». Leur régente, Alia Atreides, est avide de pouvoir et possédée par le maléfique baron Harkonnen. Sur Salusa Secundus, Wensicia, fille de l’empereur déchu, complote pour assassiner les jumeaux et mettre son fils, Farad’n, sur le trône. Un « Prêcheur » aveugle, que beaucoup pensent être Paul, suscite la dissidence à Arrakeen, rend visite à Salusa et livre Duncan Idaho aux Corrinos. Alia, paranoïaque et obsédée par elle-même, fulmine contre le complot, manquant que les jumeaux soient les cibles. Arrakis s’achemine vers la guerre civile. Idaho semble doubler Jessica, mais révèle qu’il travaille pour The Preacher. Jessica accepte de donner des cours à Farad’n.
Leto et Ghanima se séparent, Jessica s’attendant à ce qu’il tombe entre les mains de Sisterhood et qu’elle épouse Farad’n. Jessica se demande si le Bene Gesserit l’abuse ou est sur le point de la jeter. Alia désespère juste au moment où elle en vient à croire que The Preacher est son frère. Idaho quitte le service des Atréides. Halleck et Namri capturent Leto et le forcent à faire les voyages d’épices que lui et Ghanima ont évités. Leto sent le Temps et l’Espace et toute la création fusionner en lui. Jessica commence l’entraînement de Farad’n, mais son esprit est tourné vers Arrakis, où Alia et Irulan tentent de convaincre Ghanima d’épouser Farad’n. Leto est maintenu dans une semi-transe perpétuelle, ce qui permet à ses pensées intérieures de s’organiser. Il se rend compte de la menace que représente le changement écologique pour les épices et se rend à Shuloch, un repaire de contrebandiers, où il imagine « Kralizec », la « lutte contre les typhons », l’inévitable bataille de fin de journée. Il commence également sa transformation physique effrayante, mettant une armure impénétrable de truite de sable, qui améliore son agilité et sa force. Leto trouve et affronte son père, qui est en effet le prédicateur aveugle.
Idaho échappe au complot du meurtre d’Alia et se rend à Tabr, où lui et l’amant d’Alia, Javid, meurent dans des circonstances qui forcent un exode, mais Alia les capture. Les vastes pouvoirs de Leto, qu’il démontre largement, engendrent un nouveau culte. Paul accepte le nouvel univers de son fils et prononce un dernier sermon à Arrakeen le jour des fiançailles de sa fille. Leto, Ghanima, Jessica et Farad’n regardent Paul se faire assassiner et Alia bondit vers sa mort. Le roman se termine avec Leto troublé par son humanité perdue, mais impatient d’un règne de 4 000 ans qui ramènera l’humanité à la dignité et à la paix. L’humanité renaîtra plusieurs fois de ses propres cendres. Frère et sœur se marieront mais comme Leto est stérile, Farad’n fournira du matériel génétique à une nouvelle Maison Atréides. Ghanima remarque que l’un des jumeaux doit accepter l’agonie, et Leto a toujours été le plus fort.