Les pleurotes carnivores peuvent tuer les vers ronds avec du « gaz nerveux dans une sucette »

Le pleurote (Pleurotus ostreatus) est un aliment de base de nombreux types de cuisine, prisé pour ses saveurs douces et son parfum vaguement anisé. Ces champignons de couleur crème sont également l’un des nombreux types de champignons carnivores qui s’attaquent en particulier aux nématodes (vers ronds). Les champignons ont développé un nouveau mécanisme pour paralyser et tuer leurs proies nématodes : une toxine contenue dans des structures ressemblant à des sucettes appelées toxocystes qui, lorsqu’elles sont émises, provoquent la mort cellulaire généralisée des vers ronds en quelques minutes. Les scientifiques ont maintenant identifié le composé organique volatil spécifique responsable de cet effet, selon un nouvel article publié dans la revue Science Advances.

Les champignons carnivores comme le pleurote se nourrissent de nématodes car ces petites créatures sont abondantes dans le sol et fournissent une source de protéines pratique. Différentes espèces ont développé divers mécanismes pour chasser et consommer leurs proies. Par exemple, les oomycètes sont des organismes ressemblant à des champignons qui envoient des « cellules de chasseurs » à la recherche de nématodes. Une fois qu’ils les ont trouvés, ils forment des kystes près de la bouche ou de l’anus des vers ronds, puis s’injectent dans les vers pour attaquer les organes internes. Un autre groupe d’oomycètes utilise des cellules qui se comportent comme des harpons à la recherche de proies, injectant les spores fongiques dans le ver pour sceller son destin.

D’autres champignons produisent des spores aux formes irritantes comme des bâtonnets ou des talons aiguilles. Les nématodes avalent les spores, qui se coincent dans l’œsophage et germent en perforant l’intestin du ver. Il existe des structures collantes ressemblant à des branches qui agissent comme de la superglue; les colliers de la mort qui se détachent lorsque les nématodes nagent à travers eux, s’injectant dans les vers ; et une douzaine d’espèces fongiques utilisent des pièges qui se resserrent en moins d’une seconde, pressant les nématodes à mort.

Agrandir / Image au microscope électronique à balayage (MEB) de toxocystes sur P.ostreatus hyphes.

Yi-Yun Lee

Le pleurote évite ces pièges physiques au profit d’un mécanisme chimique. P.ostreatus est ce qu’on appelle un « bois pourriture » qui cible les arbres morts, mais le bois est relativement pauvre en protéines. Ses longs filaments ramifiés (appelés hyphes) sont la partie du champignon qui pousse dans le bois pourri. Ces hyphes abritent les toxocystes. Lorsque les nématodes rencontrent les toxocystes, les kystes éclatent et les nématodes deviennent généralement paralysés et meurent en quelques minutes. Une fois que la proie est morte, les hyphes se développent dans les corps des nématodes, dissolvant le contenu et absorbant la bouillie pour les nutriments.

En 2020, une équipe de scientifiques de l’Academia Sinica à Taïwan a testé les 15 espèces de P.ostreatus et a découvert que les 15 pouvaient produire des gouttes toxiques lorsqu’ils étaient affamés. Ils ont également testé 17 espèces de nématodes et ont découvert qu’aucune ne pouvait survivre à l’exposition à la toxine. Le co-auteur Ching-Han Lee et ses collègues ont suggéré que le coupable pourrait être le calcium stocké dans les muscles des animaux, qui, lorsqu’il est libéré en réponse aux signaux nerveux, provoque la contraction des muscles. Les muscles se détendent lorsque des signaux nerveux déclenchent le remplissage des réserves de calcium.

Pour tester l’hypothèse, l’équipe a mené des expériences où le calcium dans les vers était visible, puis a suivi la réponse à l’exposition aux toxocystes de pleurotes. Ils ont découvert que le pharynx et les muscles de la tête des nématodes empoisonnés étaient inondés de calcium et que ce calcium ne disparaissait pas, entraînant la mort généralisée des nerfs et des cellules musculaires. Ils ont suggéré que la toxine déclenche la réponse calcique initiale, mais bloque ensuite le mécanisme par lequel les nématodes régénèrent leur apport en calcium.

Mais Lee et al. n’ont pas pu identifier les toxines spécifiques responsables de l’effet, bien qu’ils aient noté que le mécanisme chimique du pleurote était distinct des nématicides actuellement utilisés pour contrôler les populations de nématodes. Pour la nouvelle étude, Lee et ses co-auteurs ont utilisé la chromatographie en phase gazeuse et la spectrométrie de masse pour y parvenir. La première version de l’expérience a testé un échantillon de flacon contenant uniquement le milieu de culture et des billes de verre. Une deuxième version a testé un échantillon de flacon contenant P.ostreatus qui avaient été cultivées pendant deux à trois semaines. La troisième version était une combinaison des deux premières, testant un échantillon de flacon contenant à la fois des cultures P.ostreatus et perles de verre.

Le coupable : une cétone volatile appelée 3-octanone, l’un des nombreux composés organiques volatils (COV) naturels que les champignons utilisent pour communiquer. Il semble que la 3-octanone serve également de puissant mécanisme de destruction des nématodes. L’exposition de quatre espèces de nématodes à la 3-octanone a déclenché l’afflux massif (et mortel) révélateur d’ions calcium dans les cellules nerveuses et musculaires. Le dosage est critique, selon les auteurs. De faibles doses sont un répulsif pour les limaces et les escargots, mais des doses élevées sont mortelles. Il en est de même pour les nématodes. Une concentration élevée de plus de 50 % de 3-octanone est nécessaire pour déclencher la paralysie rapide et la mort cellulaire généralisée. L’équipe a également induit des milliers de mutations génétiques aléatoires dans le champignon. Les mutants qui n’ont pas développé de toxocystes sur leurs hyphes n’étaient plus toxiques pour le nématode Caenorhabditis elegans.

Quant à savoir pourquoi les pleurotes ont développé un mécanisme si inhabituel pour tuer les nématodes, les auteurs suggèrent que c’est parce que les arbres mourants ou pourris sont particulièrement pauvres en azote, et ce mécanisme est un bon moyen pour les champignons de compenser cette carence. Les toxocystes pourraient même servir un but défensif. Des espèces spécifiques de nématodes peuvent percer les hyphes fongiques pour aspirer le cytoplasme, donc avoir des toxocystes qui émettent des gaz toxiques sur les hyphes pourrait protéger le champignon de ces prédateurs.

DOI : Science Advances, 2023. 10.1126/sciadv.ade4809 (À propos des DOI).