Dans Les Ailes de la colombe, Henry James propose une approche plutôt singulière des questions intemporelles de l’égoïsme, de la cupidité, de la conspiration, de l’amour et de la trahison – des thèmes universels dans la littérature depuis le début du théâtre grec. James situe son roman dans le Londres du début du siècle, une société qui reste imprégnée de traditions victoriennes et de mœurs sociales qui paraissent ridicules aux yeux du jeune lecteur contemporain.
Kate Croy est amoureuse d’un journaliste pauvre, Merton Densher. Malheureusement, malgré son éducation modeste, Kate vit désormais avec sa tante Maud Lowder, une femme riche et issue de l’élite sociale, qui n’acceptera jamais leur mariage. Les mœurs sociales exigent l’approbation de Maud, et Kate et Merton se trouvent donc dans une impasse dans leur relation. Entre en scène Milly Theale, une charmante héritière américaine altruiste, sans famille et en phase terminale. Une fois informée de l’état de santé de Milly, Kate lance un plan pour se marier avec Densher. Il doit courtiser Milly, l’épouser, attendre qu’elle meure, hériter de sa fortune, puis, en tant que veuf riche, épouser Kate avec la bénédiction de Maud. Maud est également à l’origine de cette nouvelle relation, car elle y voit la fin de la menace d’un mariage entre Kate et un homme d’un statut socio-économique inférieur à son statut.
Malheureusement, Milly et Densher viennent contrarier les plans de Kate et de Maud. Milly est une jeune femme totalement altruiste qui, confrontée à sa propre mortalité, a décidé que son but serait d’apporter la paix et le bonheur à ceux qu’elle considère comme ses amis. Densher, de son côté, devient de plus en plus mal à l’aise avec son rôle dans le plan de Kate et, à la fin, bien qu’un peu stimulé par la trahison de Lord Mark, qui a révélé à Milly l’amour de Kate et Densher, ne peut pas continuer la ruse et avoue à Milly que Kate et lui sont secrètement fiancés depuis un certain temps. Milly, en apprenant cela, exhorte Densher à retourner auprès de Kate, afin de rechercher son véritable bonheur. De plus, Milly laisse un important legs à Densher, à sa mort, dans l’espoir de sceller le mariage pour lui et Kate. Densher, désormais décidément malheureux de son rôle dans le complot, présente à Kate un choix difficile. Ils doivent tous deux renoncer à leur héritage et se marier sans aucune souillure, ou, si elle refuse ce choix, elle recevra l’intégralité de l’héritage et Densher ne l’épousera pas. Kate, réalisant que Densher est très certainement amoureux du souvenir du bel esprit qu’était Milly, s’en va, déclarant qu’ils n’auront jamais l’amour qu’ils possédaient autrefois.
Parmi les personnages, Milly et Densher, ainsi que Susan Stringham, la compagne de Milly, sont considérés comme des individus éthiques et respectueux des principes moraux fondamentaux. Milly se démarque cependant de tous, ayant passé les derniers jours de sa vie à se soucier des autres. Kate, dont le plan s’est retourné contre elle, a perdu l’homme qu’elle aime parce qu’elle ne peut pas encourir la colère de sa tante et ainsi perdre son style de vie opulent en épousant un homme et en entrant dans une vie de classe inférieure. Maud et Lord Mark, bien que fermes dans leur attitude envers le lecteur moderne,
des attitudes élitistes moralement en faillite, sont restés fidèles à leur caractère et en sont ressortis avec leurs positions intactes.