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La Reine Rouge est une enquête sur la façon dont la sélection sexuelle et la course aux armements pour obtenir un avantage reproductif entre les hommes et les femmes sont responsables de nombreux faits culturels et biologiques caractéristiques des humains. Dans le livre, l’auteur explique à la fois la biologie et comment ces faits biologiques se traduisent en différences culturelles. La mode, la beauté, la monogamie, l’intelligence et bien d’autres aspects de la psychologie humaine s’expliquent par l’évolution biologique par le biais de la sélection sexuelle.
La Reine Rouge commence par une défense du concept de « nature humaine ». L’auteur soutient qu’il existe une nature humaine définitive que nous pouvons étudier de manière productive grâce à la méthode évolutionniste. Il expose ensuite le concept de la Reine Rouge et explique la sélection sexuelle. Le problème se pose de savoir comment la reproduction sexuée peut un jour rivaliser avec la méthode apparemment plus efficace de reproduction asexuée. La solution réside dans l’étude des effets des parasites et des maladies sur les organismes. Une maladie qui infecte un organisme asexué pourra infecter tous les clones descendants et génétiquement identiques à l’organisme d’origine. La reproduction sexuée provoque un remaniement du « jeu génétique » à chaque génération permettant aux organismes d’éviter l’affaiblissement par les parasites et les maladies. Deux genres, plutôt que des hermaphrodites, se développent à la suite d’une course aux armements et d’une compétition entre différents types de gènes. Une fois les genres développés, toutes les pièces sont en place pour la Reine Rouge et la sélection sexuelle. Le reste du livre explique les différentes caractéristiques humaines qui résultent de la sélection sexuelle.
Nous trouvons ensuite une explication de l’importance de la sélection sexuelle. Certains traits comme la queue du Paon, sont préjudiciables à la survie d’une créature car ils alertent les prédateurs de la présence de la créature mais sont néanmoins néanmoins sélectionnés. La seule explication viable réside dans la préférence des partenaires reproducteurs de l’organisme pour ces caractéristiques. Cependant, les hommes et les femmes ont des intérêts reproductifs différents. Les mâles préfèrent avoir plusieurs partenaires reproducteurs pour maximiser la transmission de leurs gènes. Les femelles, quant à elles, doivent porter les petits et les élever. Ils préfèrent la qualité des partenaires reproducteurs à la quantité de partenaires reproducteurs. Ces différents intérêts conduisent à différentes institutions sociales préférées. Les hommes de haut statut préfèrent donc la polygamie tandis que les femmes préfèrent la monogamie. Le résultat est un système de monogamie caractérisé par un adultère considérable. Les femmes sont prêtes à se contenter de maris acceptables tout en recherchant à côté des partenaires reproductifs exceptionnels. Ces différents intérêts ont conduit à des propensions différentes dans l’esprit humain et à des spécialisations mentales différentes entre les femmes et les hommes.
Dans les derniers chapitres, l’auteur utilise l’édifice de la sélection sexuelle et les différences entre les sexes en psychologie pour expliquer diverses normes culturelles. Les normes particulières d’attractivité masculine et féminine ainsi que la mode s’expliquent par la sélection sexuelle. En fin de compte, le développement de l’intelligence humaine elle-même s’explique par la sélection sexuelle.
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