La République d’Amérique et son ennemi de longue date, les Colonies, sont à la veille de rédiger un traité de paix sous la direction du nouvel électeur Primo de la République, Anden Stavropolous. Day Alton Wing se promène dans un San Francisco futuriste, la ville de la République dans laquelle il vit avec son frère Eden. Il combat un mal de tête, causé par une tumeur cérébrale en phase terminale, avec des médicaments hallucinogènes et imagine Tess, une amie proche, et June Iparis, le soldat de la République et maintenant Princeps-Elect qui l’a sauvé de l’exécution. Il explore la vie nocturne de San Francisco déguisé, essayant d’éviter la célébrité qu’il a acquise en tant que héros politique pour le peuple. Il embrasse une fille dans une ruelle lorsque June le contacte à propos de l’écouteur permanent que Day porte. Day est surpris, car ils ne se sont pas parlé depuis huit mois, et encore plus surpris quand June lui demande de venir à Denver, la capitale, pour une réunion d’urgence. Elle lui dit que les colonies, ce qui était autrefois l’est des États-Unis, ont découvert une épidémie de peste qu’elles ont retracée jusqu’à la République et pensent qu’il s’agit d’un acte de guerre.
Day débarque à Denver et la fille d’un sénateur l’emmène faire du shopping. Pendant ce temps, June regarde les procès du commandant Jameson et de Thomas Bryant, deux soldats traîtres de la République qui ont assassiné le frère de June Metias et tenté d’assassiner Anden. Ils sont condamnés à mort. June et Day se rencontrent lors d’un banquet du gouvernement plus tard dans la soirée et entrent rapidement dans une salle de conférence avec Anden et les deux autres Princeps-Elects, Serge Carmichael et Mariana Dupree. Anden dit à Day que la peste dans les colonies est probablement venue accidentellement d’Eden, qui était auparavant utilisé par la République pour l’expérimentation et la guerre biologique. Il demande à Day de permettre à la République d’expérimenter une fois de plus sur Eden pour trouver un remède et empêcher l’invasion par les colonies. Le jour refuse.
Plus tard dans la nuit, Day se réveille d’un cauchemar avec un mal de tête atroce. Eden et leur gardienne Lucy tentent de le réconforter et décident d’appeler une ambulance. Les médecins emmènent Day à l’hôpital et effectuent des tests pendant que Day entre et sort de conscience. A son réveil, les médecins lui annoncent qu’il ne lui reste que quelques mois à vivre. Ignorant la situation de Day, June va voir Thomas dans sa cellule avant son exécution. Le commandant Jameson attire d’abord son attention depuis sa cellule et avertit June qu’ils sont identiques. Secouée, June continue de voir Thomas. Thomas lui raconte l’histoire complète de la mort de Metias – les deux étaient des amis proches et presque amants, mais le commandant Jameson a ordonné à Thomas de tuer Metias et il a estimé qu’il n’avait d’autre choix que de se conformer. Après la conversation, June va courir pour se vider la tête. Elle parle avec Anden sur la piste et voit un titre sur un JumboTron qui annonce que Day a été admis à l’hôpital.
June va rendre visite à Day et ils vont dans un petit café pour déjeuner. Il lui dit qu’il a une tumeur au cerveau et qu’il ne survivra probablement pas plus de deux mois. Une sirène de raid aérien se déclenche au cours de leur conversation, indiquant que les colonies envahissent la ville. Day et June évacuent avec Eden et Anden vers un bunker souterrain où une série de rames de métro emmènent les citoyens hors de la ville alors que les navires des colonies bombardent la ville. Day est furieux d’apprendre que les quartiers pauvres de la ville n’ont pas de bunkers et refuse de partir jusqu’à ce qu’il soit assuré que les pauvres auront accès aux bunkers du secteur riche. June apprend que le commandant Jameson et Thomas se sont échappés pendant le bombardement, et Eden dit à Day qu’il veut se donner à la République pour trouver un remède. Alors que June, Anden, Eden, Lucy et Day se dirigent vers le train d’évacuation, Day et June voient Tess être détenue comme prisonnière dans une pièce voisine avec quelques autres Patriotes – membres d’une résistance clandestine qui se bat pour l’unification des colonies et de la République. . Day exige leur libération, et ils acceptent d’aller au-dessus du sol pour lutter contre les Colonies.
June, Anden et les deux Princeps-Elects s’envolent pour Ross City, en Antarctique, pour demander de l’aide. June est impressionnée par la technologie antarctique, qui attribue des points à chaque citoyen pour avoir accompli de bonnes actions. Les Antarctiques refusent d’aider la République à moins qu’ils ne cèdent un territoire. June et Anden discutent du rôle de l’émotion en politique et se remémorent leurs familles, toutes deux décédées. Pendant ce temps, Day renoue avec Tess et se prépare à attaquer les envahisseurs des colonies. Lui et les Patriotes placent des bombes sur les navires débarqués des colonies et désactivent leurs armes. Lui et Pascao, un autre Patriot Runner, échappent de justesse aux représailles des soldats alors que Thomas se sacrifie pour les sauver. Une fois en sécurité, Day s’effondre d’un autre mal de tête.
Day se réveille dans un hôpital de Los Angeles. Il reçoit un appel secret du Chancelier des Colonies qui lui demande de se rendre publiquement aux Colonies en échange de la sécurité d’Eden et de June, et lui donne trois jours pour se décider. June retourne à Los Angeles et voit des soldats coopérer avec les citoyens pour trouver un placement pour les récents évacués de Denver. Les JumboTrons, qui affichent généralement les informations et la propagande de la République, affichent soudain un message des Colonies qui encourage les citoyens à se battre contre la République en échange d’argent. Anden emmène June à l’hôpital où Day l’attend. Il lui montre une pièce isolée où Tess est détenue – elle est infectée par la peste mutante.
June et Day retournent à son appartement pour parler. Ils expriment leur amour l’un pour l’autre puis couchent ensemble. Au milieu de la nuit, Day se réveille d’un cauchemar. Il se lève sans déranger June et s’en va. Il marche à travers la ville jusqu’au quartier où il a grandi. Il retrouve son ancienne maison et rentre à l’intérieur. Il pense à son frère John, sa mère et son père, qui ont tous été tués par des soldats de la République, et pleure. À son insu, June s’est réveillée et le suit. Elle le regarde et se sent coupable de faire partie de la patrouille qui a tué sa mère.
Les médecins et les techniciens de laboratoire de l’hôpital commencent à expérimenter sur Eden pour trouver un remède et Day essaie de le réconforter. June voit le commandant Jameson déguisé alors qu’elle attend qu’une jeep l’emmène à une réunion du Sénat et la suit. Le commandant Jameson se retourne contre elle et la tue presque avant que les soldats de la République ne viennent à la rescousse de June. Ils emmènent June à l’hôpital avec Anden et Day leur dit qu’il a un plan pour vaincre les colonies. Lors de la réunion du Sénat plus tard ce jour-là, June propose une fausse reddition aux colonies pour leur donner le temps de renforcer leurs forces et de prendre leur ennemi par surprise. Day et Pascao marquent les portes de toute la ville avec « LISTEN FOR ME » et les navires des Colonies approchent.
De retour à l’hôpital, les techniciens de laboratoire disent à Day et June que le sang d’Eden ne peut pas leur fournir un remède complet contre la peste. June se rend compte qu’elle porte l’élément manquant et s’offre à l’expérimentation. Day contacte le chancelier et accepte de se rendre à lui, puis place des bombes sur les quais de débarquement autour de la ville avec Pascao. Day annonce aux citoyens qu’ils doivent lutter contre les colonies, à la grande surprise du chancelier, et les bombes commencent à exploser. La ville explose dans une zone de guerre et June commence à aider à évacuer l’hôpital. Day les rejoint et tente d’évacuer Eden, mais le commandant Jameson commence à lui tirer dessus depuis un toit. June la trouve et après un dur combat au corps à corps, la jette du toit. June trouve Day en train de saigner dans la rue en contrebas.
La narration avance de cinq mois. Les colonies se sont retirées et un traité de paix a été rédigé après l’intervention de l’Antarctique, et Day est dans le coma depuis l’attaque de Los Angeles. June se rend un matin à l’hôpital et le médecin lui dit qu’il s’est réveillé, mais qu’il ne se souvient plus d’elle. Elle décide de garder son identité secrète pour éviter de lui faire du mal. Dix ans plus tard, Day et Eden visitent Los Angeles. June les voit dans la rue et Day la reconnaît. Les deux sont réintroduits l’un dans l’autre.