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The Red Queen est une enquête sur la façon dont la sélection sexuelle et la course aux armements pour l’avantage reproductif entre les hommes et les femmes sont responsables de nombreux faits culturels et biologiques caractéristiques des humains. Dans le livre, l’auteur explique à la fois la biologie et comment ces faits biologiques se traduisent par des différences culturelles. La mode, la beauté, la monogamie, l’intelligence et de nombreux autres aspects de la psychologie humaine sont expliqués par l’évolution biologique au moyen de la sélection sexuelle.
La Reine Rouge commence par une défense du concept de « nature humaine ». L’auteur soutient qu’il existe une nature humaine définitive que nous pouvons étudier de manière productive grâce à la méthode évolutionniste. Il poursuit ensuite en exposant le concept de la Reine Rouge et en expliquant la sélection sexuelle. Un problème se pose quant à la manière dont la reproduction sexuée peut jamais rivaliser avec la méthode apparemment plus efficace de reproduction asexuée. La solution est trouvée en examinant les effets des parasites et des maladies sur les organismes. Une maladie qui infecte un organisme asexué pourra infecter tous les clones descendants et génétiquement identiques à l’organisme d’origine. La reproduction sexuée provoque un remaniement du « pont génétique » à chaque génération permettant aux organismes d’éviter l’affaiblissement par les parasites et les maladies. Deux genres, plutôt que des hermaphrodites, se développent à la suite d’une course aux armements et d’une compétition entre différents types de gènes. Une fois les genres développés, toutes les pièces sont en place pour la Reine Rouge et la sélection sexuelle. Le reste du livre explique les différentes caractéristiques humaines qui sont le résultat de la sélection sexuelle.
Nous trouvons ensuite une explication de l’importance de la sélection sexuelle. Certains traits, comme la queue du paon, sont préjudiciables à la survie d’une créature car ils alertent les prédateurs de la présence de la créature mais sont également néanmoins sélectionnés. La seule explication viable à cela réside dans la préférence des partenaires reproducteurs de l’organisme pour ces traits. Cependant, les hommes et les femmes ont des intérêts reproductifs différents. Les mâles préfèrent avoir plusieurs partenaires reproducteurs pour maximiser la transmission de leurs gènes. Les femelles, quant à elles, doivent porter les petits et les élever. Ils préfèrent la qualité des partenaires reproducteurs à la quantité de partenaires reproducteurs. Ces différents intérêts conduisent à différentes institutions sociales préférées. Les hommes de statut élevé préfèrent donc la polygamie tandis que les femmes préfèrent la monogamie. Le résultat est un système de monogamie caractérisé par un adultère considérable. Les femmes sont prêtes à se contenter de maris acceptables tout en recherchant des partenaires reproducteurs exceptionnels à côté. Ces intérêts différents ont conduit à des propensions différentes dans l’esprit humain et à une spécialisation mentale différente entre les femmes et les hommes.
Dans les derniers chapitres, l’auteur utilise l’édifice de la sélection sexuelle et des différences entre les sexes en psychologie pour expliquer diverses normes culturelles. Les normes particulières d’attractivité masculine et féminine ainsi que la mode s’expliquent par la sélection sexuelle. En fin de compte, le développement de l’intelligence humaine elle-même s’explique par la sélection sexuelle.
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