Bien que son travail le plus révolutionnaire ait eu lieu à l’ère du Nouvel Hollywood, Towne a commencé à travailler dans le cinéma en tant qu’acteur en herbe, en jouant dans les films de Roger Corman « La Dernière Femme sur Terre » (qu’il a également écrit) et « La Créature de la Mer Hantée » en 1960 et 1961. Il avait clairement des projets plus ambitieux, car il le faisait sous un autre nom d’emprunt : Edward Wain. En 1964, il accumulait des crédits d’écriture pour la télévision, contribuant à des épisodes de « Au-delà du réel », « L’Homme de l’ONU » et « Le Lloyd Bridges Show ». Plus tard dans sa vie, il est revenu au média pour travailler comme producteur consultant sur la septième saison de « Mad Men », une série qui se déroulait alors à la même époque où Towne a fait ses débuts à Hollywood.
Towne s’est également essayé à la réalisation et a connu un succès critique, voire même au box-office. Il a écrit et réalisé quatre films de 1982 à 2006, dont le drame policier nommé aux Oscars Tequila Sunrise et Personal Best, un drame d’athlétisme centré sur les lesbiennes que l’American Film Academy a un jour nominé dans la liste des meilleurs films sportifs américains de tous les temps. Le cinéaste d’origine californienne a souvent travaillé avec Tom Cruise, qui a produit deux de ses films, et Jack Nicholson, avec qui il a été colocataire à leurs débuts, selon Variety. « Dès le moment où j’ai posé les yeux sur lui, j’ai su que Jack allait devenir une star », a déclaré Towne au média lors d’une rétrospective du 50e anniversaire de Chinatown le mois dernier. Il a écrit une suite de ce film pour Nicholson, The Two Jakes, sorti en 1990, et a récemment déclaré à Variety que « tous les épisodes ont été écrits » pour un préquel Netflix (espérons-le) réalisé par David Fincher.